Une nouvelle étude montre comment les bactéries bioluminescentes coordonnent la signalisation cellulaire pour coloniser l’organe lumineux du calmar hawaïen dans le cadre d’une relation mutuellement bénéfique. Crédit : Michelle Bixby / Penn State
Les bactéries bioluminescentes et le calmar à queue fine hawaïen entretiennent depuis longtemps une relation mutuellement bénéfique. La manière complexe dont les bactéries coordonnent leur comportement pour coloniser le calmar – en utilisant la signalisation cellulaire et les indices environnementaux – a été mise en lumière dans une nouvelle étude menée par des chercheurs de Penn State.
Dans cette étude, publiée dans la revue eLife, les chercheurs illustrent un mécanisme qui est probablement répandu dans un large éventail de bactéries. La compréhension de cette coordination de la signalisation cellulaire sera importante pour comprendre comment les bactéries colonisent leurs hôtes de manière plus générale.
Sommaire
Le rôle de Vibrio Fischeri
« La bactérie que nous étudions, Vibrio fischeri, est associée à de nombreux hôtes marins différents, mais son association avec le calmar hawaïen est la mieux caractérisée », a déclaré Tim Miyashiro, professeur agrégé de biochimie et de biologie moléculaire au Penn State Eberly College of Science et chef de l’équipe de recherche.
Les calmars possèdent un organe lumineux spécialisé situé dans la partie inférieure de leur manteau, qui est occupé par la bactérie. La lueur de la bactérie aiderait à camoufler le calmar de ses prédateurs potentiels. En échange, les bactéries reçoivent des nutriments du calmar pour faciliter leur croissance. Il est intéressant de noter que les calmars ne naissent pas avec les bactéries dans leurs organes lumineux. Les bactéries présentes dans l’environnement doivent coloniser l’organe lumineux après l’éclosion du calmar.
Étude de la colonisation bactérienne
« Certains aspects du comportement bactérien dans l’organe lumineux ont été caractérisés », a déclaré Miyashiro, « mais les mécanismes cellulaires qui permettent aux bactéries de coloniser le calmar sont encore mal compris, c’est pourquoi nous avons cherché à savoir comment les bactéries initient la colonisation ».
À l’intérieur de l’organe lumineux, le comportement des bactéries est coordonné par le « quorum sensing ». Les bactéries libèrent des molécules de signalisation dont la concentration augmente au fur et à mesure que la population bactérienne se densifie. Lorsqu’un nombre suffisant de bactéries est présent – atteignant un quorum – une voie de signalisation s’active, déclenchant la production de bioluminescence et supprimant leur mobilité.
Rôle de la détection du quorum
Cependant, avant de coloniser l’organe lumineux, les bactéries forment de grands agrégats cellulaires. Si la voie du quorum sensing était activée à ce stade, les bactéries ne seraient pas assez mobiles pour pénétrer dans l’organe lumineux.
« La question est donc de savoir comment les bactéries évitent la voie du quorum sensing lorsqu’elles forment ces grands agrégats à l’extérieur du calmar et comment elles adoptent un comportement qui favorise la colonisation », explique Miyashiro. « Nous avons constaté que la voie d’agrégation active la production d’une petite molécule d’ARN qui est normalement réprimée par le quorum sensing. Par conséquent, lorsque la voie de signalisation qui conduit à l’agrégation est activée à l’extérieur du calmar, la molécule d’ARN est exprimée, ce qui permet aux cellules de contourner le quorum sensing pour rester mobiles et sombres. »
Le rôle de Qrr1
Ce petit ARN, appelé Qrr1, fait partie de la voie de détection du quorum. Il supprime la production de bioluminescence de la bactérie et favorise la mobilité jusqu’à ce que le quorum soit atteint. Lorsque le quorum est atteint, l’expression de Qrr1 est désactivée.
« Il a également été démontré que Qrr1 joue un rôle important dans la promotion de la colonisation », a déclaré Miyashiro. « On pourrait s’attendre à ce que Qrr1 soit réprimé pendant l’agrégation comme il l’est pendant le quorum sensing, mais ce n’est pas ce qui se passe. Nous avons donc réalisé un certain nombre d’expériences visant à caractériser le contrôle moléculaire de l’expression de Qrr1 pendant l’agrégation. »
Facteurs de transcription et coordination
Les chercheurs ont découvert que Qrr1 peut être activé par un facteur de transcription – une protéine contrôlant l’activation des gènes dans une cellule – qui régule également les gènes impliqués dans l’agrégation. Ce facteur de transcription, une protéine nommée SypG, est similaire à celui utilisé pour réguler Qrr1 par la voie du quorum sensing. Cette similitude permet à SypG de promouvoir l’expression de Qrr1 dans les agrégats pendant la colonisation et de s’assurer que Qrr1 n’est pas exprimé à l’intérieur de l’organe lumineux pour permettre la bioluminescence.
« Cette architecture réglementaire complexe qui contrôle l’expression de Qrr1 lui permet de jouer ces deux rôles importants et aide à coordonner le changement de comportement de la colonisation à la bioluminescence », a déclaré Miyashiro. « Lorsque nous examinons la famille bactérienne qui comprend V. fischeri, nous voyons des structures très similaires qui nous suggèrent que ce type de coordination est susceptible d’être important pour de nombreuses bactéries symbiotiques. »
Référence : « Two enhancer binding proteins activate σ54-dependent transcription of a quorum regulatory RNA in a bacterial symbiont » par Ericka D Surrett, Kirsten R Guckes, Shyan Cousins, Terry B Ruskoski, Andrew G Cecere, Denise A Ludvik, C Denise Okafor, Mark J Mandel et Tim I Miyashiro, 5 mai 2023, eLife.
DOI : 10.7554/eLife.78544
Outre Miyashiro, l’équipe de recherche de Penn State comprend Ericka D. Surrett, étudiante diplômée en biochimie, microbiologie et biologie moléculaire (BMMB) ; Kirsten R. Guckes, chercheuse postdoctorale dans le laboratoire de Miyashiro ; Shyan Cousins, étudiante de premier cycle ; Terry B. Ruskoski, étudiant diplômé du BMMB ; Andrew G. Cecere, technologue de recherche dans le laboratoire de Miyashiro ; et C. Denise Okafor, professeur adjoint de biochimie et de biologie moléculaire et de chimie. L’équipe de recherche comprend également Denise A. Ludvik et Mark J. Mandel de l’université du Wisconsin-Madison.
Ce travail a été soutenu par l’Institut national américain des sciences médicales générales, la bourse Gilliam de l’Institut médical Howard Hughes et la bourse de l’Institut national des allergies et des maladies infectieuses. Miyashiro est membre du One Heath Microbiome Center de Penn State et des Penn State Huck Institutes for the Life Sciences.