Composite de deux nymphes clonales de fourmis araignées, dont une transgénique, qui exprime l’indicateur de calcium vert fluorescent GCaMP dans ses neurones sensoriels olfactifs, situés dans les antennes et les lobes antennaires du cerveau. Crédit : Laboratoire de l’évolution sociale et du comportement de l’Université Rockefeller
Des scientifiques ont créé les premières fourmis transgéniques afin de mieux comprendre leur système olfactif. Ils ont découvert que les phéromones d’alarme n’activent que des zones spécifiques du système, ce qui remet en question les connaissances antérieures sur le traitement des données olfactives chez les fourmis. Cette avancée permet d’explorer plus avant le comportement social des fourmis.
Les fourmis naviguent dans leur monde richement aromatique à l’aide d’un ensemble de récepteurs olfactifs et de signaux chimiques appelés phéromones. Qu’elles soient à la recherche de nourriture ou qu’elles défendent leur nid, qu’elles s’accouplent ou qu’elles s’occupent de leurs petits, les fourmis envoient et reçoivent des signaux chimiques tout au long de leur vie. L’importance de ce système est soulignée par le fait que le cerveau de la fourmi est bien équipé pour traiter l’abondance des odeurs : Le centre de traitement olfactif du cerveau de la fourmi compte dix fois plus de subdivisions que celui de la mouche des fruits, par exemple, alors que leur cerveau est à peu près de la même taille.
Pourtant, la manière dont le système olfactif de la fourmi encode les données olfactives est restée largement inconnue. Pour percer ce mystère, des chercheurs de l’université Rockefeller ont mis au point les premières fourmis transgéniques au monde, qui ont été élevées avec des neurones sensoriels olfactifs qui clignotent en vert en réponse à des substances odorantes. Ils ont publié leurs résultats le 14 juin dans la revue Cell.
Contrairement aux résultats précédents, l’étude a montré que seules quelques zones spécifiques du système olfactif s’allumaient en réponse aux phéromones d’alarme, des signaux de danger qui provoquent la panique et l’évacuation du nid. Ces résultats soulèvent des questions sur la manière dont les informations sensorielles sont traitées dans le cerveau des fourmis, mais aussi sur les possibilités alléchantes de découvrir ce que font des centaines d’autres récepteurs olfactifs.
« Les outils neurogénétiques ont révolutionné le domaine des neurosciences de la mouche à fruits au cours des dernières décennies, alors que les neurosciences des insectes sociaux sont restées essentiellement bloquées », déclare Daniel Kronauer, directeur du laboratoire d’évolution sociale et de comportement de l’université Rockefeller. « Nos avancées techniques nous permettent enfin d’appliquer ces outils puissants aux fourmis afin d’étudier leur comportement social ».
Sommaire
Un monde d’odeurs
En 1958, E. O. Wilson a rapporté qu’une sécrétion de la glande mandibulaire des fourmis moissonneuses incitait leurs compagnons de nidification à accélérer leur rythme et à adopter des comportements de défense de la colonie. Il a appelé cette réaction « comportement d’alarme ». Depuis lors, les scientifiques ont démontré que le comportement d’alarme et de nombreuses autres activités sociales complexes dans les colonies de fourmis sont régulés par une vaste gamme de phéromones.
Les récepteurs olfactifs des fourmis sont situés sur les neurones de leurs antennes, qui envoient leurs signaux à des centres cérébraux appelés lobes antennaires. Les lobes antennaires sont composés de structures spécialisées appelées glomérules qui sont essentielles au traitement des odeurs. Certaines fourmis possèdent plus de 500 glomérules, ce qui serait lié à leur capacité accrue à percevoir et à différencier les phéromones. Des travaux antérieurs du laboratoire de Kronauer ont montré que les fourmis dont les récepteurs olfactifs ont été désactivés ne peuvent pas répondre aux signaux des phéromones.
Dans cette étude, les chercheurs ont créé leurs sujets transgéniques en injectant dans les œufs de fourmis raiders clonales – une espèce sans reine composée uniquement d’ouvrières aveugles – du matériel génétique codant pour la protéine synthétique GCaMP, qui s’illumine en vert fluo lorsque les niveaux de calcium changent au cours de l’activité cellulaire.
« Notre objectif était de faire en sorte que GCaMP ne soit exprimée que dans un seul type de cellule, les neurones sensoriels olfactifs », explique l’auteur principal Taylor Hart, chercheur dans le laboratoire de Daniel Kronauer.
C’était important car le lobe antennaire est composé de plusieurs types de cellules : les neurones sensoriels, les neurones de projection qui transmettent les données sensorielles à d’autres parties du cerveau et les interneurones latéraux qui relient le tout. « Ces autres types de cellules peuvent rendre le rapport signal/bruit médiocre, car elles peuvent avoir d’autres activités, telles que le calcul, le traitement des informations et la modulation des signaux », explique M. Hart. Tout cela peut masquer ce que font les neurones olfactifs.
Trouver le bouton de panique
Tout en réussissant à élever un petit groupe de fourmis dont les neurones sensoriels olfactifs expriment le GCaMP, l’équipe a également mis au point une technique sophistiquée d’imagerie calcique à deux photons qui lui a permis d’enregistrer pour la première fois l’activité neuronale dans l’ensemble des lobes antennaires de fourmis vivantes.
Les chercheurs ont décidé de se concentrer sur les phéromones d’alarme, car elles sont particulièrement volatiles et suscitent des réponses comportementales fortes et robustes. Ils ont constaté que les fourmis adultes qui détectaient les odeurs se précipitaient immédiatement pour rassembler autant d’œufs que possible dans leurs mandibules, puis s’enfuyaient dans une section adjacente de la chambre d’essai.
Hart et son équipe ont ensuite utilisé leurs nouvelles techniques pour surveiller les niveaux de fluorescence des GCaMP dans les lobes antennaires de 22 fourmis transgéniques lorsqu’ils les exposaient à une série d’odeurs, y compris les phéromones d’alarme (qui ont une odeur fruitée pour le nez humain). Les éclairs étaient regroupés dans six glomérules d’une même région, ce qui suggère que cette zone pourrait jouer le rôle de bouton d’alarme du cerveau.
« Nous nous attendions à ce qu’une grande partie du lobe antennaire réagisse à ces phéromones d’alarme », explique Hart. « Au lieu de cela, nous avons constaté que les réponses étaient extrêmement localisées. La majeure partie du lobe antennaire ne répondait pas du tout.
Selon Hart, ces résultats révèlent des détails sur la façon dont le cerveau de la fourmi traite les données sensorielles. Les chercheurs se sont demandé si l’activité était privatisée, chaque glomérule ne répondant qu’à un ou quelques stimuli spécifiques, ou distribuée, avec des combinaisons uniques de glomérules activés par un stimulus. Un cerveau de plus de 500 glomérules fonctionnant de manière distribuée, avec des centaines de capteurs activés en même temps, aurait besoin d’une puissance de calcul extraordinaire pour le traitement des données sensorielles, explique Hart.
« La plupart des odeurs que nous avons testées n’ont activé qu’une petite partie de l’ensemble des glomérules », précise-t-elle. « Il semble que la privatisation soit de mise dans le lobe antennaire de la fourmi.
Des outils pour l’avenir
Étant donné que seuls six glomérules ont répondu sur 500, Hart s’interroge : « Pourquoi ont-ils besoin de tous ces glomérules différents ? La mouche à fruits se contente de 50 glomérules ».
Selon Kronauer, il sera désormais plus facile de comprendre pourquoi les fourmis ont davantage besoin de différencier les stimuli olfactifs que les autres insectes, et ce non seulement parce que Hart a depuis élevé des centaines de fourmis transgéniques qui ne diffèrent de leurs homologues sauvages que par leur capacité à émettre des signaux en fluorescence, ce qui constitue un solide vivier pour les recherches futures.
« Les outils mis au point par Taylor ouvrent un large éventail de questions qui nous étaient inaccessibles jusqu’à présent », explique-t-il. Il s’agit notamment d’associer des glomérules spécifiques à la variété de phéromones que les fourmis utilisent pour des activités telles que les raids, le recrutement et la distinction entre les compagnons de nid et les étrangers. « Des questions intéressantes se posent également au niveau du développement sur la manière dont le système olfactif des fourmis est assemblé, car il est très complexe. Les larves possèdent également des neurones sensoriels olfactifs, ce qui nous permet maintenant d’étudier leurs capacités sensorielles ».
Référence : « Sparse and stereotyped encoding implicates a core glomerulus for ant alarm behavior » par Taylor Hart, Dominic D. Frank, Lindsey E. Lopes, Leonora Olivos-Cisneros, Kip D. Lacy, Waring Trible, Amelia Ritger, Stephany Valdés-Rodríguez et Daniel J.C. Kronauer, 14 juin 2023, Cell.
DOI: 10.1016/j.cell.2023.05.025